Denizyolları işletmelerini yönetmek, yenilerini kurmak ve finanse etmek amacıyla 30 Kasım 1937'de 3295 sayılı yasa ile kurulmuştur. Ancak faaliyetine 1938 yılında başlamıştır.
Türk karasularında gemi işletme hakkı, Lozan Barış Antlaşması ile Türk Devletine bırakılmıştı (Kapotajlar). Bunun sonucunda denizlerimizde yabancı gemilerinin yerini, Türk gemileri almaya başladı.
Deniz Yolları İşletmesi Umum Müdürlüğü'nün yanı sıra A.K.A.Y. İşletmesi, Fabrika Havuzlar İşletmesi, İstanbul, İzmir ve Trabzon Liman İşletme İdarelerini, Tahlisiye Umum Müdürlüğünü, Van Gölü İşletme İdaresini ve diğer bazı işletmeleri bir araya getirdi.
Nominal sermayesi 50 milyon TL olan banka, banka personeli ve dönemin başbakanı ve Mustafa Kemal'in en güvendiği isimlerden birisi olan Celal Bayar hakkında, Atatürk'ün vefatından sonra ortaya atılan ciddi yolsuzluk iddialarına konu edildiğinden, uzun ömürlü olamamış, 1940 yılında faaliyeti sona ermiştir.
7.6.1939 gün ve 3633 sayılı yasayla Devlet Deniz Yolları ve Devlet Limanları İşletme Umum Müdürlüğü oluşturuldu (Devlet Denizyolları ve Devlet Limanları Müdürlüklerinin Teşkilat ve Vazifelerine Dair Kanun). Bu işletmeler çeşitli değişikliklerden sonra Türkiye Denizcilik İşletmeleri'ne dönüştü.